アーバスキュラー菌根

古生物学的証拠と分子生物学的証拠の両方から、AMは少なくとも4億6000万年前に始まった古代の共生関係であることが示されています。AM共生は陸上植物に広く見られることから、現存する陸上植物の初期の祖先に菌根が存在していたと考えられます。植物とのこの良好な関係は、陸上植物の発達を促進した可能性があります。^{[ 5 ]}

下部デボン紀のライニーチャートからは、AM菌が観察された最古の陸上植物の化石が発見されている。^{[ 12 ]}菌根菌を含む化石化した植物はシリカ中に保存されていた。

デボン紀前期には陸上植物が発達した。デボン紀前期（4億年前）のライニーチャートの植物には、現在のグロムス属の小胞や胞子に似た構造が含まれていることがわかった。アグラオフィトン・マヨールやライニアでは、原始的な原生中心柱根茎を持つ維管束植物や蘚苔類の特徴を持つ古代植物として、コロニー化した化石根が観察されている。^{[ 12 ]}

根の細胞間隙には根内菌糸が観察され、柵状柔組織に似た薄壁細胞層にはアーバスキュルが観察された。化石アーバスキュルは現存するAMFのものと非常によく似ている。^{[ 12 ]}アーバスキュルを含む細胞は壁が厚く、これは現存するコロニー形成細胞でも観察される。

中新世の菌根は、現在のグロメラレスによく似た小胞状の形態を示します。この保存された形態は、現代と中新世の共生関係の両方において、植物宿主によって提供される栄養素が容易に利用可能であることを反映している可能性があります。^{[ 13 ]}しかし、シグナル伝達プロセスの有効性は中新世以降に進化してきた可能性が高く、これは化石記録では検出できないと主張することもできます。シグナル伝達プロセスの微調整は、菌類と植物共生体の両方の適応度を高めると同時に、共生体間の協調と栄養交換を改善するでしょう。

植物とアーバスキュラー菌根菌の祖先との関係性については議論の余地がある。仮説は以下の2つである。

• 菌根共生は、寄生的な相互作用から発展し、相互に利益をもたらす関係へと進化した。
• 菌根菌は腐生菌から発生し、それが内部共生となった。^{[ 12 ]}

Both saprotrophs and biotrophs were found in the Rhynie Chert, but there is little evidence to support either hypothesis.

There is some fossil evidence that suggests that the parasitic fungi did not kill the host cells immediately upon invasion, although a response to the invasion was observed in the host cells. This response may have evolved into the chemical signaling processes required for symbiosis.^[12]

In both cases, the symbiotic plant-fungi interaction is thought to have evolved from a relationship in which the fungi was taking nutrients from the plant into a symbiotic relationship where the plant and fungi exchange nutrients.

The ancient plants did not have true roots. Strullu-Derrien and Strullu proposed the term 'Paramycorrhizae' for the mycorrhizae that infected the rhizome or shoot or thalli, and 'Eumycorrhizae' that infects true roots.^[14][15][16] These structures were reported in both sporophytes and gametophytes of the early land plants.^[15]

Increased interest in mycorrhizal symbiosis and the development of sophisticated molecular techniques has led to the rapid development of genetic evidence. Wang et al. (2010) investigated plant genes involved in communication with order Glomales fungal partners (DMI1, DMI3, IPD3).^[17][18] These three genes could be sequenced from all major clades of modern land plants, including liverworts, the most basal group, and phylogeny of the three genes proved to agree with then current land plant phylogenies. This implies that mycorrhizal genes must have been present in the common ancestor of land plants, and that they must have been vertically inherited since plants colonized land.^[17]

It was revealed that AM fungi have the bacterial type core enzyme (ribonuclease III) of the sRNA processing mechanism, probably by the process of horizontal gene transfer from a cyanobacterial ancestor, and possibly related to symbiosis.^[19] This finding of a genetic fossil inside AM fungi raises the possibility of an intimate relationship between AM fungi and cyanobacterial ancestors. A similar Geosiphon–Nostoc symbiosis was previously reported.^[20]

驚くべきことに、植物の根の地下パートナーとして長い進化を遂げてきたにもかかわらず、AMFは依然として保存された概日時計を持ち、その菌類概日振動子（frq ）は、モデル概日菌類Neurospora crassaと同様に青色光によって活性化される。^{[ 21 ]} R. irregulareにおける概日時計と出力遺伝子の保存が証明されたことで、AM共生の菌類パートナーにおける概日時計の研究への道が開かれた。同じ研究でAMF frq遺伝子が特徴づけられ^{[ 21 ]} 、これはDikaryaの外群として初めて同定されたfrq遺伝子であり、菌類界におけるfrq遺伝子の進化はこれまで考えられていたよりもはるかに古いことを示唆している。

根への定着に先立つAM菌の発達は、前共生期として知られており、胞子発芽、菌糸成長、宿主認識、付着器形成の3つの段階から構成される。

柔組織内に入ると、菌類は植物との栄養交換のためにアーバスキュルと呼ばれる高度に分岐した構造を形成します。^{[ 29 ]}これらはアーバスキュラー菌根菌の特徴的な構造です。アーバスキュルはリン、炭素、水、その他の栄養素の交換の場です。^{[ 23 ]} 2つの形態があります。パリ型は菌糸が1つの細胞から次の細胞へと成長することを特徴とし、アルム型は植物細胞間の空間で菌糸が成長することを特徴とします。^{[ 30 ]}パリ型とアルム型のどちらを選択するかは主に宿主植物の科によって決まりますが、一部の科や種はどちらのタイプにもなり得ます。^{[ 31 ] [ 32 ]}

宿主植物は、細胞間菌糸の増殖とアーバスキュルの形成を制御します。アーバスキュルを含む細胞では、植物のクロマチンが脱凝縮し、植物のDNAの転写が増加します。 ^{[ 29 ]}アーバスキュルを収容するために、植物宿主細胞には大きな変化が必要です。液胞は縮小し、他の細胞小器官は増殖します。植物細胞の細胞骨格は、アーバスキュルの周囲に再編成されます。

宿主植物の根に定着した菌糸には、他に2種類あります。定着が起こると、短命な匍匐菌糸が植物の根から土壌に伸びます。これらはリンと微量栄養素を吸収し、植物に供給する菌糸です。AM菌の菌糸は表面積対体積比が高く、植物の根よりも吸収能力が優れています。^{[ 33 ]} AMF菌糸は根よりも細く、根がアクセスできない土壌の孔に入り込むことができます。^{[ 34 ]} 4番目のタイプのAMF菌糸は根から伸びて、他の宿主植物の根に定着します。4種類の菌糸は形態的に異なります。^{[ 23 ]}

AM菌は絶対共生菌である。腐生能力は限られており、炭素栄養を植物に依存している。^{[ 35 ]} AM菌は宿主植物の光合成産物をヘキソースとして取り込む。

植物から菌類への炭素の移動は、アーバスキュルまたは根内菌糸を介して起こる可能性がある。^{[ 36 ]} AMによるヘキソースからの二次合成は、根内菌糸体で起こる。菌糸体内部では、ヘキソースはトレハロースとグリコーゲンに変換される。トレハロースとグリコーゲンは、迅速に合成および分解できる炭素貯蔵形態であり、細胞内糖濃度を緩衝する可能性がある。^{[ 36 ]}根内ヘキソースは、核酸のペントースを生成する酸化ペントースリン酸経路に入る。

脂質の生合成は根内菌糸でも起こる。脂質はその後、貯蔵されるか、根外菌糸に輸送され、そこで貯蔵または代謝される。脂質のヘキソースへの分解は糖新生として知られ、根外菌糸で起こる。^{[ 36 ]}植物から菌類に転流される炭素の約25%は根外菌糸に貯蔵される。^{[ 37 ]}宿主植物の炭素の最大20%がAM菌類に転送される可能性がある。^{[ 36 ]}これは、宿主植物が菌根ネットワークに相当な炭素投資を行い、地下の有機炭素プールに貢献していることを示している。

植物からAM菌への炭素供給量を増やすと、菌類から植物へのリンの吸収と転送が増加する。^{[ 38 ]}同様に、菌類に供給される光合成産物が減少すると、リンの吸収と転送は低下する。AMFの種によって、植物にリンを供給する能力が異なる。^{[ 39 ]}場合によっては、アーバスキュラー菌根菌は共生能力が低く、比較的多くの炭素を消費する一方で、リンの供給は少ない。^{[ 39 ]}

菌根菌が植物にもたらす主な利点は、栄養素、特にリンの吸収の増加にあると考えられています。これは、土壌との接触面積の増加、菌根菌への栄養素の移動の増加、根の環境の変化、および貯蔵量の増加によるものと考えられます。^{[ 34 ]}菌根菌は、植物の根よりもはるかに効率的にリンを吸収することができます。リンは拡散によって根に運ばれますが、菌糸は拡散に必要な距離を短縮するため、吸収が増加します。菌根菌へのリンの流入速度は、根毛の最大6倍にもなります。^{[ 34 ]}場合によっては、リンの吸収の役割は菌根ネットワークによって完全に引き継がれ、植物のリンはすべて菌糸由来となる可能性があります。^{[ 39 ]}アーバスキュラー菌根系における窒素栄養の役割と、それが共生と群集に与える影響については、あまり知られていません。この複雑な相互作用のメカニズムの解明において大きな進歩が見られた一方で、まだ多くの研究が必要である。

菌根菌の活動は、根圏で利用可能なリン濃度を増加させます。菌根菌は、NH ₄ ⁺ (アンモニウムイオン) を選択的に吸収し、H ⁺イオンを放出することによって、根圏のpH を低下させます。土壌 pH の低下は、リン沈殿物の溶解度を高めます。菌糸による NH ₄ ⁺の吸収は、土壌の内部表面がアンモニウムを吸収し、拡散によって分配するため、植物への窒素の流れも増加させます。^{[ 37 ]}

AM菌類は、観察可能な有性構造を持たないため、無性であると考えられてきた。^{[ 40 ]} しかし、減数分裂に関与する51個の遺伝子の相同遺伝子（減数分裂特異的遺伝子7個を含む）が、いくつかのAMF種のゲノムで保存されていることが判明し、これらの古代の無性菌類が通常の減数分裂を行うことができる可能性が示唆された。^{[ 41 ]} さらに、Rhizophagus irregularisでは、二核体において半数体ゲノム間で相互組換えを伴う遺伝子交換が起こることがわかった。^{[ 40 ]}

Arbuscular mycorrhizal fungi are most frequent in plants growing on mineral soils, and are of extreme importance for plants growing in nutrient-deficient substrates such as in volcanic soil and sand dune environments. The populations of AM fungi is greatest in plant communities with high diversity such as tropical rainforests and temperate grasslands where they have many potential host plants and can take advantage of their ability to colonize a broad host range.^[45] There is a lower incidence of mycorrhizal colonization in very arid or nutrient-rich soils. Mycorrhizas have been observed in aquatic habitats; however, waterlogged soils have been shown to decrease colonization in some species.^[45] Arbuscular mycorrhizal fungi are found in 80% of plant species^[46] and have been surveyed on all continents except Antarctica.^[47][48] The biogeography of glomeromycota is influenced by dispersal limitation,^[49] environmental factors such as climate,^[47]soil series and soil pH,^[48] soil nutrients^[50] and plant community.^[47][51] While evidence from 2000 suggests that AM fungi are not specialists on their host species,^[52] studies as of 2002 have indicated that at least some fungi taxa are host specialists.^[53] The ecology of Mucoromycotinian fungi, which form "fine root endophyte" arbuscular mycorrhizas is largely unknown.

The specificity, host range, and degree of colonization of mycorrhizal fungi are difficult to analyze in the field due to the complexity of interactions between the fungi within a root and within the system. There is no clear evidence to suggest that arbuscular mycorrhizal fungi exhibit specificity for colonization of potential AM host plant species as do fungal pathogens for their host plants.^[45] This may be due to the opposite selective pressure involved.

病原関係では、宿主植物はコロニー形成を阻害する突然変異から利益を得るが、相利共生関係では、植物はAMFによるコロニー形成を可能にする突然変異から利益を得る。^{[ 45 ]}しかし、植物種によって特定のAM菌によるコロニー形成の程度や依存度が異なり、一部の植物は任意菌根植物である可能性があり、他の植物は絶対菌根植物である可能性がある。^{[ 45 ]}最近では、菌根の状態は植物の分布と関連付けられており、^{[ 54 ]}絶対菌根植物はより温暖で乾燥した生息地を占め、任意菌根植物はより広い範囲の生息地を占めている。

同じAM菌が多くの植物種に定着できる能力は、生態学的に重要な意味を持つ。異なる種の植物は、地下で共通の菌糸ネットワークで繋がることができる。^{[ 45 ]}ある植物は、菌糸ネットワークの確立に必要な光合成炭素を提供し、別の種の植物はそれをミネラル吸収に利用できる。これは、アーバスキュラー菌根菌が地下における種内および種間の植物相互作用のバランスを保つことができることを示唆している。^{[ 45 ]}

グロムス菌類は植物の根の中に生息するため、宿主植物から大きな影響を受け、逆に植物群落にも影響を与える。植物は光合成炭素の最大 30% を AM 菌類に分配することができ^{[ 55 ]}、その見返りに AM 菌類は植物のリンと窒素の最大 80% を獲得することができる。^{[ 46 ] AM 菌類群集の多様性は、植物の多様性[ 56 ]} 、植物の生産性^{[ 57 ]、草食動物 [ 58 ]と正}の相関関係にある。アーバスキュラー菌根菌は^、局所的な植物群落との小規模な相互作用によって影響を受ける可能性がある。たとえば、中心となる植物の周囲の植物の近隣は AM 菌類群集を変化させる可能性があり^{[ 59 ]} 、場所内の植物の定着順序も同様である。^{[ 60 ]}

植物種の侵入中、AM菌群集とバイオマスは劇的に変化する可能性がある。ほとんどの場合、AM菌のバイオマスと多様性は侵入によって減少する。^{[ 61 ] [ 62 ] [ 63 ]}しかし、一部の菌類栄養植物種は、侵入中にAM菌の多様性を実際に増加させる可能性がある。^{[ 64 ]}

The mycorrhizal status of invasive plant species often varies between regions. For example, in the United Kingdom and central Europe recently invasive plants are more frequently obligately mycorrhizal than expected,^[54][65] while invasive plants in California were found to be less frequently mycorrhizal than expected.^[66]

All symbionts within a plant host interact, often in unpredictable ways. A 2010 meta-analysis indicated that plants colonized by both AM fungi and vertically transmitted endophytes often are larger than plants independently colonized by these symbionts.^[67] However, this relationship is context-dependent as AM fungi can interact synergistically with fungal endophytes inhabiting the leaves of their host plant,^[68][69] or antagonistically.^[70][71][72] Similar ranges of interactions can occur between AM fungi and ectomycorrhizal fungi and dark septate endophytes.^[73]

Arbuscular mycorrhizal fungi vary across many environmental gradients. Their tolerance to freezing and drying is known to shift between AM fungal taxa.^[74] AM fungi become less prevalent and diverse at higher soil nutrient and moisture concentrations,^[75] presumably because both plants allocate less carbon to AM fungi and AM fungi reallocate their resources to intraradical hyphae in these environmental conditions.^[76] Over the long term, these environmental conditions can even create local adaptation between plant hosts, AM fungi and the local soil nutrient concentrations.^[77] AM composition often becomes less diverse on mountain tops than at lower elevations, which is driven by the composition of plant species.^[78]

AM fungi have been shown to improve plant tolerance to abiotic environmental factors such as salinity. They alleviate salt stress and benefit plant growth and productivity.^[79]

The rhizosphere is the soil zone in the immediate vicinity of a root system.

アーバスキュラー菌根共生は、土壌中の他の生物の群集と多様性に影響を与えます。これは、滲出液の放出によって直接観察することも、植物種や植物の滲出液の種類と量の変化によって間接的に観察することもできます。^{[ 80 ]}

菌根菌の多様性は、共生関係の潜在的な数が増えるにつれて、植物種の多様性を高めることが示されている。優勢なアーバスキュラー菌根菌は、共生関係を確立した土地で非菌根植物の侵入を防ぎ、菌根宿主を促進することができる。^{[ 81 ]}

土壌中に根粒菌が存在すると、共生関係の確立に関わる化学シグナルの濃度が増加するため、菌根菌の定着が促進される（Xie et al. 2003）。AM菌からNod因子に類似した分子が単離され、MtEnod11の誘導、側根形成、菌根形成の促進が示された。^{[ 82 ]}効果的な菌根菌の定着は、菌根性マメ科植物の根粒形成と共生窒素固定も促進する可能性がある。 ^{[ 37 ]}

アーバスキュラー菌根菌の定着の程度と種類は、根圏の細菌群集に影響を与える。^{[ 83 ]}細菌種は、炭素化合物の根分泌物をめぐる競争能力が異なる。既存のAM菌根菌の定着による根分泌物と真菌分泌物の量または組成の変化が、根圏の細菌群集の多様性と豊富さを決定する。^{[ 80 ]}

AM菌が植物の根と茎の成長に及ぼす影響は、根圏細菌にも間接的な影響を与える可能性がある。AMFは菌糸ネットワークの成長と退化を通じて、根圏に相当量の炭素を供給する。AM菌が植物種特有の根圏細菌組成への影響​​を媒介する上で重要な役割を果たしている可能性を示唆する証拠もある。^{[ 80 ]}

地球規模の気候変動は、AM菌群集とAM菌と植物宿主との相互作用に影響を与えています。生物間の相互作用が地球規模の気候変動への反応に影響を与えることは一般的に認められていますが、将来の気候におけるこれらの相互作用の結果を予測する能力はまだありません。^{[ 84 ]}最近のメタ分析では、AM菌は干ばつ条件下では植物バイオマスを増加させ、窒素沈着シミュレーション研究では植物バイオマスを減少させることがわかっています。^{[ 85 ] [ 86 ]}アーバスキュラー菌根菌自体も、大気中のCO2_濃度の上昇に応じてバイオマスを増加させることが示されています。^{[ 87 ]}

キャベツ、カリフラワー、キャノーラ、クランベなどのアブラナ科（Brassicaceae ）の植物は、根にアーバスキュラー菌根菌を形成しない。^{[ 88 ]}

AM菌の将来的な分析の1つとして、安定同位体プローブの使用が挙げられます。安定同位体プローブ法（SIP）は、複雑な微生物システム内の個々の分類群の活性代謝機能を決定するために使用できる技術です。微生物の機能と系統発生を結びつけるこのレベルの特異性は、これまで微生物生態学では達成されていませんでした。この方法は、微生物生態学における従来の培養法とは独立して使用することもでき、機能的な微生物のin situ分析を可能にします。AM菌の胞子からの単一核のシーケンスの応用も最近開発され、培養法の必要性を回避しています。^{[ 101 ]}

耕起は、根外菌糸ネットワークを破壊することにより、土壌の接種能力と菌根菌の有効性を低下させる（Miller et al. 1995、McGonigle & Miller 1999、Mozafar et al. 2000）。

土壌の巨視的構造を破壊することで、菌糸ネットワークは感染性を失わせる（Miller et al. 1995、McGonigle & Miller 1999）。菌糸ネットワークの破壊は、菌糸が覆う表面積が大幅に減少するため、菌根菌の吸収能力を低下させる。その結果、菌糸ネットワークに接続されている植物へのリンの供給量が減少する（図3、McGonigle & Miller 1999）。

耕起量を減らすシステムでは、重耕システムに比べて多量のリン酸肥料の投入は必要ないかもしれない。これは、菌根ネットワークが増加するため、菌根菌が植物に十分なリンを供給できるようになるためである（Miller et al. 1995）。

AMF（アーバスキュラー菌根菌）の利点は、投入資材が少ないシステムで最も顕著に現れる。リン酸肥料を過剰に使用すると、菌根菌の定着と成長が阻害される可能性がある。

土壌中の植物が利用できるリンのレベルが増加すると、植物組織中のリンの量も増加し、AM菌共生による植物への炭素の流出は植物にとって有益ではなくなる（Grant 2005）。

土壌中のリン濃度が高いために菌根菌の定着が減少すると、銅など菌根菌を介して吸収される他の微量栄養素の植物の欠乏につながる可能性がある（Timmer & Leyden 1980）。

被覆作物は秋、冬、春に栽培され、通常は植物が生育していない時期に土壌を覆う役割を果たします。

菌根被覆作物は、菌根接種源のポテンシャルと菌糸ネットワークを改善するために使用できる（Kabir and Koide 2000、Boswell et al. 1998、Sorensen et al. 2005）。

AM菌は生物栄養性であるため、菌糸ネットワークの成長には植物に依存しています。被覆作物を栽培することで、AM菌の成長期間を秋、冬、春まで延長できます。菌糸の成長が促進されることで、より広範囲な菌糸ネットワークが形成されます。被覆作物システムで見られる菌根菌の定着率の増加は、主に新しい作物の根に定着できる根外菌糸ネットワークの増加に起因すると考えられます（Boswell et al. 1998）。根外菌糸は冬を越すことができ、春の迅速な定着と生育初期の共生を可能にします（McGonigle and Miller 1999）。この初期の共生により、植物は十分に確立された菌糸ネットワークを利用して、生育初期に十分なリン栄養を供給され、作物の収量が大幅に向上します。

在来のAM菌の回復は、生態系回復プロジェクトの成功と土壌回復の速さを向上させます。^{[ 105 ]} AM菌は、根外菌糸とグロマリンと呼ばれる土壌タンパク質を生成することにより、土壌団粒の安定性を高めます。

グロマリン関連土壌タンパク質（GRSP）は、粉砕したAMF胞子に対して作製されたモノクローナル抗体（Mab32B11）を用いて同定された。GRSPは、その抽出条件と抗体Mab32B11との反応性によって定義される。

グロマリンがAM菌由来であることを示す他の状況証拠もある。宿主植物のない土壌を培養してAM菌を除去すると、GRSPの濃度が低下する。同様のGRSPの減少は、森林、植林地、農地^{[ 110 ]および殺菌剤で処理された草地[ 111 ]}の培養土壌でも観察されている。

グロマリンは土壌団粒の水分安定性を向上させ、土壌侵食を減少させると考えられている。有機物が主な結合剤である様々な土壌において、GRSPと土壌団粒の水分安定性との間に強い相関関係が見つかっているが、そのメカニズムは不明である。^{[ 111 ]}タンパク質グロマリンはまだ単離・記述されておらず、グロマリン、GRSP、およびアーバスキュラー菌根菌との関連性は不明である。^{[ 111 ]}