海洋微生物叢

地球上のすべての動物は、原生生物、細菌、古細菌、真菌、ウイルスなどの微生物と共生関係を築いています。海洋では、動物と微生物の関係は、歴史的に単一の宿主と共生するシステムで研究されてきました。しかし、多様な海洋動物宿主と共生する海洋微生物の多様性に関する新たな研究により、この分野は動物宿主とより多メンバーのマイクロバイオームとの相互作用を扱う研究へと移行しています。マイクロバイオームが海洋動物の健康、生理、行動、生態に影響を及ぼす可能性は、海洋動物が変化、特に海洋環境にすでに影響を及ぼしている気候関連および人為的変化に適応する方法に関する現在の理解を変える可能性があります。^[1]

海洋では、微生物パートナーと密接な関係を保って生息していない真核生物を見つけるのは困難です。宿主関連マイクロバイオームは生態系内の生物地球化学的循環にも影響を及ぼし、生物多様性と生態系プロセスに連鎖的な影響を及ぼします。現在、海綿動物や有櫛動物などの単純な生物から、ホヤやサメなどのより複雑な生物まで、多様な海洋動物のマイクロバイオームが研究されています。

世界中の海洋に生息する広大な生物多様性の中で、微生物パートナーと密接な関係を保って生きていない真核生物を見つけるのは難しいでしょう。^[2]このような共生、つまり宿主と微生物の間で持続的な相互作用があり、どちらのパートナーも害を受けず、少なくとも一方が利益を得るという関係は、浅いサンゴ礁から深海の熱水噴出孔まで広く見られます。サンゴ^[3]、海綿動物^[4]、軟体動物^{[5] [6] [7]}に関する研究により、微生物が宿主の生活の中で果たす非常に重要な共生的役割の一部が明らかになっています。しかし、これらの研究は、少数の特定の微生物分類群に焦点を当てる傾向がありました。対照的に、ほとんどの宿主は数百の異なる微生物のグループ（すなわち、マイクロバイオーム）を保持しており、^{[8] [9]}それ自体は、宿主の発生を通じて、また環境の摂動の結果として変化する可能性があります。^{[10] [11] [12]}宿主に関連する微生物が独立して機能するのではなく、複雑なマルチアセンブリのマイクロバイオームが宿主の適応度と機能に大きな影響を与えます。これらの複雑な相互作用と生物学的結果を研究することは困難ですが、生物と個体群の起源と進化、およびコミュニティと生態系の構造と機能を理解するためには、宿主–マイクロバイオームシステムにおける共生の理解を深める必要があります。^{[13] [14] [2]}  

生態学と進化学には、宿主関連マイクロバイオーム研究の系統発生学的および生態学的範囲を拡大することで解決できる未解決の問題が数多くあり、マイクロバイオーム全体で起こり得るすべての相互作用も含まれる。生物多様性（すなわち、種の豊かさとそれらの相互作用）が地球の生態系の機能、特に生態系の生産性に広く影響を及ぼしているという強力な経験的証拠と新たなコンセンサスがある。^{[15] [16]}しかし、この研究はほぼマクロ生物にのみ焦点を当ててきた。微生物共生菌はほとんどの生物にとって不可欠な部分であるため、^{[11] [17]}微生物共生菌が宿主のパフォーマンスと適応性にどのように貢献しているかについての理解を深める必要がある。^[2]

多くの種類のサンゴ、深海ムール貝、熱水噴出孔のチューブワームなどの生態系エンジニアは、一次生産性に貢献し、それぞれの生態系の基盤となる構造的生息地と栄養資源を作り出します。^[18]これらの分類群はすべて、微生物と相利共生関係にあります。海洋の栄養相利共生の例は数多くあり、微生物によって、宿主は単独では利用できない資源や基質を利用できます。このような共生は、還元された無酸素の堆積物（例えば、ハマグリ科の二枚貝、スティルボネマティッド線虫、無腸貧毛類）や熱水噴出孔（例えば、ジャイアントチューブワームや深海ムール貝）で詳細に説明されています。^[19]さらに、海洋大型藻類の多くの基礎種はビタミン要求性であり（例えば、調査された300種以上の半数はコバラミンを合成できなかった）、それらの生産性は着生細菌からの供給に依存している。^{[20]サンゴ礁は多くの場合、}イシサンゴで構成されており、これは相利共生の最もよく知られた例の1つであり、渦鞭毛藻類Symbiodiniaceaeがサンゴにグルコース、グリセロール、アミノ酸を供給し、サンゴは藻類に保護された環境と光合成に必要な制限化合物（窒素種など）を提供する。しかし、これは環境の撹乱に敏感な相利共生の典型的な例であり、宿主と微生物の脆弱な相互作用を混乱させる可能性がある。サンゴ礁が温暖化して富栄養化すると、共生関係にあるSymbiodiniaceae科の魚類が宿主の細胞に損傷を与えたり、自身の成長のためにより多くの資源を隔離したりして、宿主を傷つけたり寄生したりすることがある。[21] [22] サンゴ礁に棲息するサンゴ礁魚類は、^撹乱後のサンゴの回復を促進する上で重要である。ハギ類の腸内のEpulopiscium細菌は、宿主が複雑な多糖類を消化できるようにする酵素を産生し、宿主の魚類が丈夫で革のような赤や茶色の大型藻類を食べられるようにする。^[23]この栄養段階の革新により、サンゴ礁の草食動物のニッチの多様化が促進された。ハギ類 インド太平洋のサンゴ礁の機能にとって非常に重要な魚類であり、生態系の乱れによって大量発生し、サンゴの回復を抑制する大型藻類を摂取できる数少ない魚類の一つである。^{[24] [2]}

動物における栄養共生のより標準的な例とともに、ゲノム配列決定技術の最近の進歩により、海洋原生生物（原生生物とは、真菌や植物群以外の単細胞真核生物の非単系統の集合を指す一般的な用語）における多くの内部共生関係が発見されました。これらは、光合成、窒素固定とリサイクル、メタン生成などのさまざまな新しい生化学的機能が内部共生者によって原生生物宿主に組み込まれていることを示しています。 ^[25]原生生物における内部共生は広範囲に広がっており、重要な革新の源となっています。生態学的に重要な海洋微生物共生のこれまで認識されていなかった代謝革新が定期的に発見されています。^[26]例えば、Candidatus Kentron（繊毛虫類と共生するガンマプロテオバクテリアの一種）は、ケントロフォロス属の繊毛虫宿主を養い、宿主から排出される価値の低い細胞廃棄物である酢酸とプロピオン酸をバイオマスにリサイクルする。^[27]もう1つの例は、嫌気性海洋繊毛虫Strombidium purpureumである。^[28]この繊毛虫は嫌気性条件下で生息し、バクテリオクロロフィルaとスピリロキサンチンの両方を含む紫色の非硫黄細菌を共生している。この共生細菌は光合成が活発であるため、この共生は細胞小器官を取り入れながら好気性生物から嫌気性生物へと進化した遷移を表している。^[2]

栄養共生を超えて、微生物共生者は宿主の生殖、発達、成長を変えることができます。海洋バイオフィルム内の特定の細菌株は、着生を阻害するか、着生の合図となることで、プランクトン幼生と胎芽の動員を直接制御することがよくあります。^{[29] [30]}たとえば、緑藻のアオサの遊走子が特定の細菌のバイオフィルムに着生するのは、細菌が分泌するクオラムセンシング分子であるアシルホモセリンラクトンに引き寄せられることによって行われます。^[31]海洋宿主と微生物の発達の依存性の典型的な例としては、孤立して培養された藻類が異常な形態を示したという観察 ^[32]と、その後の着生細菌共生者によって分泌されるタルーシンなどの形態形成誘導化合物の発見があります。^[33]細菌はインドール酢酸やサイトカイニン型ホルモンなどの植物ホルモンを分泌することで、海洋植物、大型藻類、植物プランクトンの成長に影響を与えることも知られています。^{[34] [35] [36]}海洋の襟鞭毛藻類Salpingoeca rosettaでは、多細胞性と生殖の両方が特定の細菌の合図によって引き起こされ、動物の発生に対する細菌の制御の起源についての洞察を提供します（WoznicaとKingによるレビュー）。^[37]細菌にとっての利益は、通常プランクトン微生物のみがアクセスできる水柱の特定のポイントにコロニーを形成するための物理的なスペースが与えられることです。動物の発生を制御する密接な宿主-微生物相互作用の最もよく研​​究された例は、おそらくハワイのダンゴイカEuprymna scolopesです。^[38]これは、生物発光細菌Aliivibrio fischeriと共生関係にあります。細菌は宿主から糖とアミノ酸の溶液を与えられ、代わりにカウンターシェーディングと捕食者回避のために生物発光を提供します。^[7]この微生物との共生は、イカに選択的利点を提供します。捕食者と被食者の相互作用。無脊椎動物の別の例としてはチューブワームが挙げられ、チューブワームのHydroides elegansの変態は細菌誘導因子とバイオフィルム中のミトゲン活性化プロテインキナーゼ（MAPK）シグナル伝達によって媒介される。^{[39] [2]}

宿主関連微生物の中には、海綿動物、大型藻類、サンゴなど多くの海洋生物において、生物付着を防ぎ、マイクロバイオームの構築と維持を制御する化合物を生成するものがあります。 ^{[40] [41]}例えば、熱帯サンゴは表面粘液層に多様な細菌を宿しており、潜在的な微生物病原体による定着や感染に対する防御として、クオラムセンシング阻害剤やその他の抗菌化合物を生成しています。^{[3]海洋大型藻類の} 着生細菌は、選択的にさらなる細菌の定着を促し、コケムシなどの生物付着性の海洋無脊椎動物の定着を阻止できる多様な化学兵器を排出します。^{[34] [42]}サンゴと同様に、これらの多様な微生物分泌化合物には、殺菌性および静菌性の抗生物質だけでなく、ハロゲン化フラノン、環状ジペプチド、アシルホモセリンラクトン模倣物などの化合物も含まれ、これらは細菌のクオラムセンシングを阻害し、バイオフィルムの形成を阻害します。^[43]細菌は、宿主からの炭素を豊富に含む滲出液を利用することができる可能性があります。^{[44] [45]}たとえば、ジャイアントケルプの場合、藻類は一次生産の約20％を溶解性有機炭素として放出します。^[45]これらの以前の例は、微生物叢が宿主を表面コロニー化から保護する方法を示していますが、同様の現象がフナクイムシであるBankia setaceaの内部でも観察されており、共生者がホウ素化タルトロロン抗生物質を生成し、木材を消化する盲腸を細菌汚染物質から守ると考えられています。^[46]これらの微生物は抗菌化合物を生産することで、他の生物に追い出されるのを防ぎ、ニッチ空間を守ることができます。^[2]

宿主関連微生物叢は生態系内の生物地球化学的循環にも影響を及ぼし、生物多様性と生態系プロセスに連鎖的な影響を及ぼします。たとえば、微生物共生菌は、その海綿動物の宿主のバイオマスの最大 40% を占めます。^[47]「スポンジ ループ」と呼ばれるプロセスを通じて、微生物共生菌はサンゴ礁の生物から放出された溶解性有機炭素を、従属栄養生物が消費できる粒子状有機炭素に変換します。^[4]サンゴと Symbiodiniaceae の共生関係とともに、この海綿動物と細菌の共生関係は、ダーウィンのパラドックス、つまり、貧栄養性の熱帯海域に非常に生産性の高いサンゴ礁生態系が存在する理由を説明するのに役立ちます。一部の海綿動物共生菌は、宿主の組織にポリリン酸顆粒の形で栄養素を隔離し ^[48]、窒素循環 (硝化、脱窒、アンモニア酸化など) を行うことで、海洋のリン循環に重要な役割を果たしています。^{[4] [41]} ]。多くの大型藻類関連細菌は、複雑な藻類多糖類（例えば、フコイダン、ポルフィラン、ラミナリン ^{[49] [50]}）を分解し、生態系に供給される有機炭素の質と量の両方を変更するように特別に適応しています。^{[44] [51]}硫黄酸化のルシニド貝の鰓内共生細菌は、化学合成を通じて一次生産性に貢献し、熱帯堆積物の硫化物濃度を下げることで海草（重要な基礎種）の成長を促進します。^[52]ルシニド貝とスティルボネマチド線虫のガンマプロテオバクテリア共生細菌も最近窒素固定能力があることが示されました（細菌共生細菌ゲノムは窒素固定酵素遺伝子をコードして発現し、^[53]浅海システムにおける栄養循環における共生微生物の役割を強調しています。^[2]

これらの例は、海洋生態系の機能にとって微生物共生が重要であることを示しています。複雑なコミュニティ（つまり、マイクロバイオーム全体）の文脈で、これと同じレベルの詳細さで共生を理解することは、まだ探求の余地があり、実際、微生物学、進化生物学、群集生態学、海洋学の分野からのより統合されたフレームワークが必要です。マイクロバイオーム内の個々の分類群は、気候変動のシナリオで予測されるものを含む、さまざまな環境条件に宿主が耐えるのに役立つ可能性があります。次に、学際的なコラボレーションがこの研究分野をどのように前進させることができるかについて、2つの異なる方法を探ります。^[2]

^{現在、海綿動物[55]}や有櫛動物^[56]などの単純な生物から、ホヤ^[57]やサメ[58]などのより複雑な生物まで、多様な海洋動物のマイクロバイオームが研究されています。^{[1 ]}

ハワイのダンゴイカと発光細菌Aliivibrio fischeriとの関係は、海で最もよく研​​究されている共生関係の一つであり、一般的な共生研究のための選択システムです。この関係は、動物と微生物の共生における基本的なプロセス、特に宿主と細菌間の生化学的相互作用とシグナル伝達についての洞察を提供してきました。^{[59] [60] [1]}

腸のない海洋貧毛類のOlavius algarvensisも、比較的よく研究されている微生物の海洋宿主である。この体長3センチメートルの虫は、地中海の浅い海洋堆積物の中に生息している。この虫には口も消化器系も排泄器官もないが、環境中に存在する硫黄を協調的に利用して生息する一連の細胞外細菌共生生物の助けを借りて栄養を得ている。^[61]このシステムは、最も洗練されたオミクスおよび可視化ツールの恩恵を受けている。^[62]たとえば、マルチラベルプローブ法によってマイクロバイオームの可視化が改善されており^[63]、トランスクリプトミクスとプロテオミクスは、宿主と微生物間のエネルギー移動^[64]や虫の自然免疫系によるコンソーシアムの認識など、宿主とマイクロバイオームの相互作用を調べるために適用されている。^[65]このシステムの最大の強みは、多様性の低い微生物コンソーシアムで宿主と微生物叢の相互作用を研究する能力を提供し、また、多数の宿主と微生物のゲノムリソースを提供していることです^{[62] [66] [1]}

サンゴは 、微細藻類との共生が不均衡に変わり、白化として目に見えて検出される動物宿主のより一般的な例の1つです。サンゴの微生物叢はさまざまな研究で調査されており、海洋環境の変化、特に温度、光、無機栄養素が、微細藻類共生生物の豊富さとパフォーマンス、および宿主の石灰化と生理にどのように影響するかを示しています。 ^{[68] [69] [1]}

研究では、常在細菌、古細菌、真菌もサンゴ内の栄養素と有機物の循環に貢献していることが示唆されており、ウイルスもこれらのメンバーの構成を構築する役割を果たしている可能性があり、多ドメインの海洋動物共生を初めて垣間見ることができます。^[70]ガンマプロテオバクテリアの エンドゾイコモナスは、ライフスタイルに柔軟性があり、サンゴのマイクロバイオームの中心的なメンバーとして浮上しています。^{[71] [72]}最近サンゴ礁で大規模な白化が発生していることを考えると、^[73]サンゴは共生とディスバイオシスの研究にとって有用で人気のあるシステムであり続ける可能性があります。^[1]

北方星サンゴであるアストランギア・ポクラタは、温帯の石質サンゴで、米国東海岸で広く記録されています。このサンゴは褐虫藻（藻類共生生物）の有無にかかわらず生息できるため、共生状態に関連する微生物群集の相互作用を研究するための理想的なモデル生物です。しかし、主要な微生物群をより具体的に標的とするプライマーとプローブを開発する能力は、全長16S rRNA配列の不足によって妨げられてきました。これは、イルミナプラットフォームによって生成された配列がプライマーとプローブの設計に不十分な長さ（約250塩基対）であるためです。 ^[74] 2019年に、ゴールドスミスらは、サンガーシーケンシングがより深い次世代シーケンシングによって検出された生物学的に重要な多様性を再現できると同時に、研究コミュニティがプローブとプライマーの設計に使用できるより長い配列も生成できることを実証しました（右の図を参照）。 ^[75]

海綿動物は多様な海洋底生生物生息地の一般的なメンバーであり、その豊富さと大量の海水をろ過する能力により、これらの生物が海洋の底生および浮遊プロセスに影響を与える上で重要な役割を果たしているという認識が広まっています。^[76]海綿動物は最も古い系統の1つであり、細菌、古細菌、藻類原生生物、真菌、ウイルスと一般的に関連する比較的単純な体制を持っています。^[4]海綿動物のマイクロバイオームはスペシャリストとジェネラリストで構成されており、そのマイクロバイオームの複雑さは宿主の系統発生によって形作られているようです。^[77]研究では、海綿動物のマイクロバイオームが海洋の窒素循環に寄与しており、特に古細菌と細菌によるアンモニアの酸化を通じて寄与していることが示されています。^{[78] [79]}最近では、熱帯海綿動物の微生物共生菌がポリリン酸顆粒を生成し貯蔵することが示されており、^[80]おそらく、貧栄養海洋環境でのリン酸枯渇期を宿主が生き延びることを可能にしている。 ^{[81]一部の海綿動物種の微生物叢は、気温[82]}や海洋酸性化^{[83] [84]}などの環境条件の変化や相乗効果に応じて群集構造を変化させているように見える。^[85]

海洋哺乳類の腸から微生物サンプルを採取することは、ほとんどの種が希少種、絶滅危惧種、深海に潜る種であるため、制限されています。クジラ目の腸内微生物叢を採取する方法はいくつかあります。最も一般的なのは、環境から糞便サンプルを採取し、汚染されていない中心からプローブを採取することです。^[88]さらに、直腸スワブからの研究や、座礁した死んだ動物や生きた動物の腸から直接採取した稀な研究もあります。^{[89] [90] [91]}

最も外側の表皮層、つまり皮膚は、個体を外界から守る最初のバリアであり、その上の表皮マイクロバイオームは、動物の健康の指標であるだけでなく、周囲の環境の状態を示す生態学的指標でもあると考えられています。海洋哺乳類の皮膚のマイクロバイオームを「通常の」条件下で知ることで、これらのコミュニティが海で見つかった自由微生物コミュニティとどのように異なるか、非生物的および生物的変動に応じてどのように変化するか、また「コミュニティは健康な個体と病気の個体の間でも異なる」ことを理解できるようになりました。^[92]

クジラ目動物は、さまざまな病気にかかりやすくなる複数のストレス要因の影響を受けているため、危険にさらされています。これらの動物は気道感染症に非常にかかりやすいことが知られていますが、呼吸器の微生物叢についてはほとんどわかっていません。そのため、クジラ目の呼気、つまり「ブロー」を採取することで、健康状態を評価できます。ブローは、気道の内壁に由来する脂質、タンパク質、細胞残骸などの微生物と有機物の混合物で構成されており、比較的冷たい屋外の空気中に放出されると凝縮して目に見える蒸気の塊を形成し、収集できます。呼気サンプルを収集する方法はさまざまですが、最新の方法の 1 つは空中ドローンを使用する方法です。この方法は、より安全で静かで侵襲性の低い代替手段を提供し、多くの場合、動物相と植物相をモニタリングするための費用対効果の高いオプションです。採取したサンプルは研究室に持ち込まれ、呼吸器官の微生物叢の増幅と配列決定が行われます。大型のクジラ類では、泳ぐ速度が遅く、噴出するサンプルのサイズが大きいため、空中ドローンの使用がより効果的です。^{[87] [93] [94] [95] [96] [86] [97] [98] [99]}

造礁サンゴは、サンゴ自体（花虫綱に属する真核無脊椎動物）、褐虫藻（Symbiodinium）と呼ばれる光合成性渦鞭毛藻、および関連する細菌やウイルスを含む全共生生物である。 ^[100]サンゴの微生物群集とサンゴの系統発生には共進化パターンが存在する。^[101]

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  サンゴホロビオント^[102]
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  海草ホロビオント^[103]
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  スポンジホロビオント^[41]
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  気候変動とロドリトスホロバイオント^[104]

• Stal, LJ および Cretoiu, MS (編) (2016) 海洋微生物叢: 生物多様性とバイオテクノロジーの可能性の未開拓の源 Springer. ISBN 9783319330006。 
• 海洋生産地域における海洋微生物叢と生物地球化学循環。Frontiers Media SA 2020。ISBN 978-2-88963-276-3. OCLC  1291256407.