植物ホロバイオント

4億5千万年前に祖先植物系統が陸上に定着して以来、植物とそれに関連する微生物は相互に作用し、しばしばホロビオントと呼ばれる種の集合体を形成してきました。ホロビオント構成要素に作用する選択圧が、植物に関連する微生物群集を形成し、植物の適応度に影響を与える宿主適応微生物を選択してきたと考えられます。しかし、植物組織で検出された高い微生物密度、微生物の世代時間の速さ、および宿主と比較して起源が古いことから、微生物間の相互作用も、葉圏、根圏、および植物内圏区画における複雑な微生物群集を形成する重要な選択力であることが示唆されます。^[1]

宿主-微生物相互作用に関する研究のほとんどは、サンゴ、海綿動物、またはヒトなどの動物系に焦点を当てていますが、植物ホロバイオントに関する文献は多数あります。^[3]植物関連微生物群集は、植物の適応度、成長、生存の両方の重要な要素に影響を与え、^[4]栄養素の利用可能性と植物の防御機構によって形成されます。^[5]植物関連微生物の生息地として、根面（根組織の表面）、根圏（根の周囲）、内圏（植物組織の内部）、葉圏（地上の総表面積）など、いくつかの生息地が調査されています。^[6]ホロバイオントの概念はもともと、微生物叢ゲノムのかなりの部分が宿主ゲノムと一緒に世代から世代へと受け継がれ、ホロバイオントの独自の特性を伝えることができることを示唆していました。^[7]この点に関して、種子がそのような役割を果たせることが研究で示されています。このプロセスの証拠は最近証明されており、種子の微生物叢の大部分、最大95％が世代を超えて誤って翻訳されていることを示しています。^[8]

植物ホロバイオントは比較的よく研究されており、特にマメ科植物や穀類などの農業種に焦点が当てられています。細菌、真菌、古細菌、原生生物、ウイルスはすべて植物ホロバイオントの一員です。^[9]植物ホロバイオントの一部であることが知られている細菌門は、放線菌門、バクテロイデス門、バシロ門、シュードモナス門です。^[9]たとえば、アゾトバクター門（プロテオバクテリア）やバチルス門（フィルミクテス門）などの窒素固定菌は、植物の生育を大幅に改善します。^[9]子嚢菌門、担子菌門、グロメロ菌門の菌類は植物組織に定着し、植物宿主にさまざまな機能を提供します。^[9]例えば、アーバスキュラー菌根菌（グロメロ菌門）は、植物群全体に広く分布し、栄養獲得、温度および干ばつ耐性の向上、病原体負荷の軽減に貢献しています。^[10]エピクロエ属（子嚢菌門）はメドウフェスク全生菌群の一部であり、哺乳類に麦角中毒を引き起こす麦角アルカロイドを産生することで草食動物に対する耐性を提供しています。 ^{[11]植物全生菌群の原生生物はあまり研究されておらず、ほとんどの知識は病原体に向けられています。しかし、}フィトモナス（トリパノソーマ科）など、植物と原生生物が共生している例はあります。^[12]

他の生物と同様、植物も孤独な生活を送っているわけではなく、その周囲や内部には無数の微生物やウイルスが生息している。一部の微生物は、内生性か着生性かにかかわらず、植物の健全な成長を支える多様な役割を果たすが、病原性のものもあり、有益な微生物よりも優勢になり、病気を引き起こすことがある。^[13]近年、微生物と植物の関係を研究するために開発されたさまざまな最先端ツールや、植物マイクロバイオームに関する広範な現代研究により、動的な環境への植物の適応を支える植物マイクロバイオームの生態学的機能や重要な役割に関する知識が飛躍的に深まった。^[14]現在、植物関連微生物は、宿主の成長と発達に不​​可欠な追加の遺伝子や形質の貯蔵庫であると考えられている。^[15]さらに、植物パトバイオーム（生物環境における微生物群集と植物宿主との相互作用の文脈における病原体を表す）は、比較的研究が進んでいない植物マイクロバイオームのもう1つの重要な構成要素である。^{[14] [16]}

広く受け入れられている1病原体1疾患仮説に焦点を当てた研究は、疾患や新たな病原体の特定、個々の病原体に対する有効な化合物を用いた制御戦略の開発など、多くのブレークスルーをもたらし、いくつかの疾患の制御に成功していることが証明されています。^[17]しかし、これは、個々の生物ではなくコミュニティとその相互作用を考慮する全体論的アプローチ、またはシステムベースの植物病理学において、植物病理学を無視するという代償を伴いました。この還元主義的な枠組みは、関連する生物学的要因を考慮せずにこれらの疾患に対抗するためにできることはほとんどなく、新しい重篤な疾患の出現など、特定の重要な課題を克服する能力を制限してきました。^{[17] [16]}

植物は、多様な微生物やウイルスのコミュニティと密接な関係で生活する機能的なマクロ生物であるため、「ホロバイオント」、つまり常在微生物や周囲の環境と継続的に相互作用する複雑なシステムとみなすべきである。^[18]機能遺伝子を持つ微生物は植物マイクロバイオーム、つまり植物バイオームを表し、その構成は個々の植物間だけでなく、成長のさまざまな段階や同じ植物の部位や組織間でも異なる場合があります。異なる植物組織のマイクロバイオーム間の分類上の重複が広範囲に及ぶにもかかわらず、各コンパートメントは、同じ属内の植物のさまざまな組織における異なる操作的分類単位 (OTU) の特異性から明らかなように、株と種の独自の構成を示しています。^{[15] [19]}植物に関連する微生物の有益な役割には、種子の発芽から始まるさまざまな段階での植物の成長のサポート、生物的および非生物的ストレスに対する植物の耐性の促進、植物の栄養吸収の補助などがありますが、これらに限定されません。^{[20] [21] [4]}植物成長促進細菌とアーバスキュラー菌根は、栄養素の移動を促進することで植物の成長と栄養の維持に主に関与する有益な微生物の代表です。菌根は、一部の病原性微生物のメカニズムに似た方法で、植物ホルモンのシグナル伝達を操作して根の表面への定着を促進するとさえ報告されていますが、この場合、ハイジャックは宿主植物にとって有益です。^{[4] [16]}

一方、病原微生物も植物バイオームの一部ですが、この概念は、このテーマに関するほとんどの研究では部分的に見落とされてきました。^[15]微生物群集内に存在するにもかかわらず、病原微生物は、特定の条件下での一時的な開花を通じて植物組織に損傷を与える能力に基づいて、植物バイオームの残りの部分と区別されており、これは疫学における疾病三角形の中核概念と一致しています。^{[22] [16]}

特定の分類群を病原性または有益と定義することは誤解を招く可能性がある。なぜなら、微生物の属の中には、ある植物種の特定の段階で成長をサポートする有益なメンバーが含まれる可能性があるが、別の段階または他の植物種に対して病原性となるものもあるからである。例えば、リゾクトニア属の一部のメンバーは、種子の発芽を促進し、特定のラン種の成長をサポートするために不可欠であるが、他のメンバーは、いくつかの植物で苗立枯れ、根腐れ、茎腐れ、および潰瘍を引き起こし、一部の作物では収穫後腐敗を引き起こす壊滅的な病原体である。 ^{[23] [24]}そのため、植物マイクロバイオームの種類と分類構成を研究するだけでは、植物マイクロバイオームの役割を完全に理解するには不十分であり、特徴付けられた微生物構造の機能的可能性をそのコミュニティ内で調査する必要がある。研究によると、特定の条件下では、安定した有益な植物マイクロバイオームが変化し、特定の病気の発生と確立を促進する可能性があることがわかっている。この現象の代表的なモデルは、Pseudomonas savastanoi pv. Savastanoi によって引き起こされるオリーブ結節病である。オリーブ樹の地上部にPseudomonas savastanoi pv. Savastanoi によって形成される結節には、病原性のない内生細菌の特定の複数種のコミュニティが生息し、主な原因細菌と協力して病気の重症度を高める。^{[25] [26]}オリーブ結節における Pantoea および Erwinia の特定の細菌コミュニティと原因物質 Pseudomonas savastanoi pv. Savastanoi の共存とクオラムセンシング信号の共有は、世界のさまざまなオリーブ栽培地域で十分に文書化されていることから、この細菌コンソーシアムが病気の進行を促進する上で共進化し、役割を果たしていることが示唆される。^[27] Pantoea および Erwinia 種と Pseudomonas savastanoi pv.サヴァスタノイは細菌の定着、栄養素の利用、植物の防御破壊、節の拡大を促進した。^{[25] [28] [16]}

このような状況では、植物病原微生物は、植物マイクロバイオームの構造を特異的に操作して、自身の生存と定着に有利な条件を作り出す可能性がある。Kimらは、植物病原菌Burkholderia glumaeがイネ内生微生物との相互作用に特異的なタイプ6分泌システム（T6SS）を使用し、それによって植物の成長を促進し、病原細菌に対する防御に寄与するLuteibacterやDyellaなどの特定の細菌属の個体数を減らすことを実証した。 ^[29]彼らの研究におけるメタゲノム解析では、感染したイネ植物の内生微生物叢のコミュニティ構造が、非感染植物やT6SS欠損B. glumae変異体に感染した植物と比較して大幅に変化していることも明らかになった。具体的には、これらの変化は感染初期段階でのB. glumaeの定着と定着を促進した。^{[29] [16]}

植物に付随する有益な細菌が特定の条件下で有害細菌に変化し、病気の進行を助長する別の例として、線虫類であるMeloidogyne incognitaによって引き起こされる根こぶ病がある。線虫感染は、植物多糖類分解酵素をコードする遺伝子など、病原性に関わる遺伝子を豊富に持つ特定の微生物の存在に関連している。 ^[30]したがって、分類学的構成の評価は常に既存の微生物群集の機能分析と整合させる必要があり、植物ホロバイオントは、分類ではなく機能に基づいて特定の条件下でシンバイオームまたはパソバイオームに分離する必要がある。全体として、植物ホロバイオントは、病原微生物の同盟者であるパソバイオームと、主要な有益な微生物であるシンバイオームとの間の終わりのない戦争として表すことができる。^[16]

自然条件下では、植物は常によく組織化された微生物群集、すなわちフィトマイクロバイオームと関連しています。微生物が植物宿主に及ぼす影響の性質と程度は、プラス、中立、マイナスのいずれかであり、主に環境に依存します。フィトマイクロバイオームは植物の成長と機能に不可欠であり、微生物は植物の栄養素の獲得、生物的および非生物的ストレスの管理、微生物から植物へのシグナルによる生理機能の調節、および植物ホルモンの産生による成長調節において重要な役割を果たします。植物とフィトマイクロバイオームのメンバーの関係の親密さは、根と根圏微生物群集との偶発的な関係から、植物細胞の間に生息する内生菌、植物細胞による微生物の共生によるミトコンドリアと葉緑体まで多岐にわたります。これらの重要な細胞小器官もフィトマイクロバイオームのメンバーであると考える場合、この 2 つをどのように区別すればよいのでしょうか。ミトコンドリアと葉緑体を植物微生物叢と植物（取り込まれた微生物）の両方のメンバーとして受け入れると、微生物が植物の進化に与える影響は非常に大きくなり、微生物なしでは「植物」という概念は成り立たなくなります。^[31]

植物マイクロバイオームは、細菌、古細菌、真菌、卵菌、ウイルス、原生動物、藻類、線虫など、宿主植物と共生し相互作用する微生物群から構成されています。^{[32] [33] [34]}植物とその植物マイクロバイオームは総じてホロビオントと呼ばれ、この用語はもともとアドルフ・マイヤー＝アビッチによって造られましたが、最も頻繁に関連付けられて普及させたのはリン・マーギュリス^[32]で、ボルデンシュタインとタイスによって厳密に調査されました。^[33]植物マイクロバイオームには寄生性微生物と片利共生微生物が含まれますが、植物ホロビオントが幅広い環境で生存できるようにする菌根菌（MF）や植物成長促進細菌（PGPB）などの相利共生者、つまり有益な微生物も含まれます。有益な微生物は、非生物的および生物的ストレスに対する植物ホロバイオントの反応を媒介し、植物ホロバイオントが環境の変化に適応できるようにします。^{[34] [4]}植物宿主は、生化学物質を分泌することによって、少なくとも部分的には、植物微生物叢内の有益な微生物種の豊富さと構成を変更できます。この選択は、エンドスフィアで最も強く起こり、次に根面、最後に根圏が続きます。^[35]たとえば、根の滲出液は、微生物代謝のための炭素源やエネルギー源として機能することで、特定の有益な微生物を選択して成長を促進することができます。^{[36] [31]} 

植物ホロバイオーム内の特定の共生機能の最も古く、おそらく最も重要な例は、アルファプロテオバクテリアとシアノバクテリアの共生から生じた。これらの微生物は現在、それぞれミトコンドリアと葉緑体であり、植物細胞に完全に統合されている微生物である（図を参照）。これらの共生生物は、祖先生物の特定の機能を置き換えるのではなく、むしろ新しい機能を提供し、新たに進化した植物に進化上の競争上の優位性を与えた。^[38]

本論文では、植物微生物叢の比較的小さな部分である有益な細菌と真菌が、植物のホロバイオントの進化に不釣り合いなほど大きな影響を与えてきたことに焦点を当てています。また、植物微生物叢が植物のホロバイオントの発達と生存に果たす基本的な役割についても検討します。最後に、ホロバイオント理論を植物科学にさらに統合することを提案します。^[31]

• 原核生物の共生と植物ホロバイオントの出現

地球上の生命は、35億年前に出現した微生物の祖先という単一の起源から始まったと考えられています。^{[39] [40]}細胞内共生説によれば、約15億年前、原真核細胞がアルファプロテオバクテリアを飲み込み、細胞内共生関係を形成し、徐々に現在ミトコンドリアとして認識されているものに発達しました（図を参照）。^[41]ミトコンドリアは代替電子受容体を使用してアデノシン三リン酸（ATP）を生成します。ミトコンドリアは、代謝反応によってエネルギーを利用可能な形に変換するため、現在では植物の呼吸にとって最も重要な細胞器官となっています。^[31]

約5億年後、^[42]ミトコンドリアを含む真核細胞がシアノバクテリア（光合成原核生物）を取り込み、アルファプロテオバクテリアと同様に植物細胞に完全に組み込まれて依存するようになり、葉緑体（図）が生まれました。^{[43] [44] [45]}葉緑体は、水を電子供与体として使用して、太陽からのエネルギーを炭水化物に変換します。しかし、進化の過程でプラスチドから大規模な遺伝子損失が起こり、^[46]高等植物の葉緑体に含まれる遺伝子の数は、シアノバクテリアのゲノムに含まれる1700～7500個と比較して、わずか120～130個です ^。[47]ゲノムサイズが縮小したにもかかわらず、葉緑体とシアノバクテリアは、遺伝子発現から代謝に至るまで、いくつかの点で同じ機能を果たしています。^{[48] [49]}例えば、シアノバクテリアのタンパク質標的化システムは葉緑体のものと類似していることは明らかである。^{[50] [31]}

生物は、高度に協力的で対立が最小限の構成要素から進化した実体として説明されてきたが、ホロビオント内の協力と対立のレベルについては議論が続いている。^{[38] [50]}植物では、葉緑体とミトコンドリアは植物細胞と高度に協力的である一方、植物と植物微生物叢との関係は、相利共生や寄生相互作用など、より多様である。例えば、植物とPGPBとの関係は、自然界で高度に協力的で対立が少ないことを考えると、生物的である。一方、植物と微生物の相互作用の中には、一方のメンバーにとってより日和見的なものであり、したがって生物的ではないものがある。したがって、植物は、植物微生物叢と相互作用して植物ホロビオントを形成する原核生物構成要素（取り込まれた微生物）を持つ真核生物である。^[38]その結果、植物と植物微生物叢の違いは曖昧になり、ホロビオントの概念が優位になる。微生物が植物の進化に与える影響は非常に大きく、微生物がなければ「植物」という概念は成り立たないと主張することもできる。^[31]

フィトマイクロバイオームは、植物ホロバイオントがさまざまな環境で生き残るのを助けます。実際、植物は進化の初期段階では、フィトマイクロバイオームの機能的なサポートがなければ、祖先が生息していた水生環境からうまく移行することはできなかったでしょう。^[51]フィトマイクロバイオームは、ホロバイオントに追加の遺伝子を与えるように形作られ、植物が利用できるニッチを変えた可能性があります。これにより、植物は周囲の環境の条件に合わせて行動を調整できます。選択的優位性により、植物ホロバイオントは機能的な可塑性を獲得し、資源へのアクセスを改善し、栄養、成長、ストレス耐性を改善できます。^[4]フィトマイクロバイオームが植物ホロバイオントの進化に果たす役割に関する詳細な分析については、最近のレビューを参照してください。^{[36] [52] [53] [54] [55] [31]}

• 海草ホロビオント