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寺院の記録は失われているものの、この寺院は平安時代に空海によって現在の東京愛宕に創建されたと伝えられている。慶長年間（1596年～1615年）に臨済宗に改宗し、1761年に白隠慧鶴によって三島に移された。明治初期に再建されたものの、大正時代にはほぼ廃墟と化していたが、山本元鳳の尽力によって復興した。
20世紀半ば、龍沢寺は数々の影響力のある住職によって導かれ、彼らは西洋人による禅の研究を奨励し支援した。中でも特筆すべきは中川宗円で、書家・俳人として高く評価され、「20世紀の芭蕉」とも称された。中川は定期的に米国を訪れ、ニューヨーク禅堂正法寺とその修行寺であるニューヨーク州北部の寺院の設立に尽力した。中川は1984年に亡くなり、遺灰は龍沢寺とニューヨークに分けられ埋葬された。
中川は、禁欲的で孤独な禅の修行に専念したこと、そして日本の禅宗における過剰な形式主義を拒絶したことから、謎めいた振る舞いで知られていた。
中川久道は、2007年12月に亡くなるまで、龍沢寺（およびニューヨーク市ウェストブロードウェイにあるソーホー禅堂）の住職を務めていました。2008年1月からは、後藤英山が龍沢寺の新しい住職を務めており、彼はパリ近郊（フランス）にある瞑想センター、センター・アシーズの禅師でもあります。